A seleção dietética de microorganismos metabolicamente distintos impulsiona o metabolismo do hidrogênio em ruminantes

The ISME Journal volume 16, páginas 2535–2546 (2022)Citar este artigo

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Os ruminantes são importantes para a segurança alimentar global, mas emitem o metano, um gás de efeito estufa. Os microrganismos do rúmen quebram carboidratos complexos para produzir ácidos graxos voláteis e hidrogênio molecular. Este hidrogênio é convertido principalmente em metano por archaea, mas também pode ser usado por bactérias acetogênicas e respiratórias hidrogenotróficas para produzir metabólitos úteis. É necessária uma melhor compreensão mecanicista sobre como os carboidratos dietéticos influenciam o metabolismo do hidrogênio e a metanogênese. Nós traçamos o perfil da composição, vias metabólicas e atividades da microbiota ruminal em 24 bovinos de corte adaptados a dietas ricas em fibras ou ricas em amido. A dieta rica em fibras selecionou bactérias fibrolíticas e metanogênicas resultando em maior utilização de fibras, enquanto a dieta rica em amido selecionou bactérias amilolíticas e usuárias de lactato, permitindo a manutenção de um rúmen saudável e diminuindo a produção de metano (p < 0,05). Além disso, a dieta rica em fibras enriquecida por metanogênicos hidrogenotróficos e acetogênicos levando ao aumento de hidrogenases [FeFe] de bifurcação de elétrons, hidrogenases metanogênicas [NiFe] e [Fe] e acetil-CoA sintase, com menor hidrogênio dissolvido (42%, p < 0,001). Em contraste, a dieta rica em amido enriquecida para hidrogenotróficos respiratórios com maior produção de hidrogênio do grupo B [FeFe]-hidrogenases e grupo respiratório 1d [NiFe]-hidrogenases. Experimentos in vitro paralelos mostraram que o microbioma selecionado rico em fibras aumentou a produção de acetato e butirato enquanto diminuiu a produção de metano (p <0,05), sugerindo que os acetogênios hidrogenotróficos enriquecidos converteram algum hidrogênio que, de outra forma, seria usado pela metanogênese. Esses insights sobre o metabolismo do hidrogênio e a metanogênese melhoram a compreensão das estratégias de coleta de energia, manutenção saudável do rúmen e mitigação de metano em ruminantes.

Os ruminantes evoluíram para abrigar um complexo ecossistema microbiano ruminal de bactérias, archaea, protozoários e fungos, que convertem carboidratos complexos de células vegetais em ácidos graxos voláteis (VFA) e proteínas microbianas utilizáveis ​​pelo animal hospedeiro [1, 2]. O hidrogênio molecular (H2) é produzido durante a fermentação de carboidratos por bactérias anaeróbias, protistas e fungos e é consumido principalmente por archaea produtoras de metano (CH4) no rúmen [3, 4]. Este H2 é então consumido por uma variedade de bactérias como fonte de energia e doador de elétrons, o que garante que a fermentação permaneça termodinamicamente favorável [5]. A ciclagem do hidrogênio é catalisada por hidrogenases produtoras e consumidoras de H2 classificadas em [FeFe], [NiFe] e [Fe]-hidrogenases com base no conteúdo de metal de seus sítios de ligação de H2 [6]. Hidrogenases são difundidas em genomas bacterianos e archaeais, refletindo a importância metabólica das transações de H2 na fermentação ruminal [5, 7, 8]. O metano produzido a partir da fermentação entérica não representa apenas uma perda de energia alimentar, mas também contribui para as emissões antropogênicas globais de gases de efeito estufa [9, 10]. É importante ressaltar que as bactérias do rúmen também codificam hidrogenases e redutases terminais para crescimento hidrogenotrófico, usando aceptores de elétrons como CO2, fumarato, sulfato e nitrato. Ao contrário da metanogênese, algumas dessas vias hidrogenotróficas alternativas produzem metabólitos utilizáveis ​​pelo animal hospedeiro, por exemplo, acetato através da acetogênese hidrogenotrófica [5]. Portanto, é importante entender como bactérias hidrogenotróficas competem com metanogênicas pelo H2 do rúmen, pois esse conhecimento pode facilitar estratégias metabólicas para aumentar a captação de energia com produção reduzida de CH4 em ruminantes.

A composição dos carboidratos da dieta determina a composição e a função microbiana, incluindo o metabolismo de H2 e a metanogênese [11, 12]. Quando alimentados com material vegetal celulósico, os microrganismos do rúmen hidrolisam e fermentam a lignocelulose principalmente através da via do acetato, liberando H2, resultando em altos níveis de produção de CH4 [13]. No entanto, alguns herbívoros, como cangurus e iaques, produzem menos CH4 [14, 15]. Bactérias acetogênicas hidrogenotróficas podem converter H2 e CO2 em acetato através da via Wood-Ljungdahl [5]. Alguns animais selvagens em regiões onde a quantidade ou qualidade da forragem é baixa podem ter desenvolvido sistemas digestivos com acetogênese hidrogenotrófica aprimorada para promover a eficiência da extração e utilização da energia da dieta [16]. Resta determinar se a qualidade da dieta altera o destino do H2 produzido e, portanto, influencia a proporção da acetogênese hidrogenotrófica para a metanogênese e a eficiência da captação de energia em ruminantes de criação.